Ocorrência generalizada de quitinase

ISME Communications volume 3, Artigo número: 109 (2023) Citar este artigo

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A quitina é o polímero natural mais abundante nos oceanos, onde é reciclada principalmente por microrganismos que degradam a quitina. As bactérias Endozoicomonadaceae (Oceanospirillales) são simbiontes proeminentes de animais marinhos sésseis, particularmente corais, e presumivelmente contribuem para a ciclagem de nutrientes em seus hospedeiros. Para revelar o potencial quitinolítico desta icônica família bacteriana de animais, examinamos 42 genomas publicamente disponíveis de cepas de Endozoicomonadaceae cultivadas e não cultivadas para a presença de genes codificadores de quitinase. Trinta e dois dos 42 genomas de Endozoicomonadaceae abrigavam endo-quitinase- (EC 3.2.1.14), 25 tinham genes codificadores de exo-quitinase- (EC 3.2.1.52) e 23 polissacarídeos codificadores de desacetilase. As quitinases estavam presentes em linhagens de Endozoicomonadaceae cultivadas e não cultivadas associadas a diversos animais marinhos, incluindo os três gêneros Endozoicomonas, Paraendozoicomonas e Kistimonas formalmente descritos, o novo gênero Candidatus Gorgonimonas e outros grupos da família, ainda não classificados. A maioria das endoquitinases pertencia à família da glicosídeo hidrolase GH18, mas cinco endoquitinases GH19 também estavam presentes. Muitas endoquitinases abrigavam um sítio ativo e um domínio peptídico sinal, indicando que as enzimas são provavelmente funcionais e exportadas para o ambiente extracelular onde as endoquitinases geralmente atuam. A análise filogenética revelou diversificação específica do clado de endo-quitinases em toda a família. A presença de múltiplas endo-quitinases distintas nos genomas de várias espécies de Endozoicomonadaceae sugere variação funcional para garantir o processamento eficaz de quitina em diversos micro-nichos e mudanças nas condições ambientais. Nós demonstramos que as endo-quitinases e outros genes envolvidos na degradação da quitina são difundidos na família Endozoicomonadaceae e postulamos que esses simbiontes desempenham papéis importantes na renovação da quitina em animais que se alimentam de filtros e suspensões e em ecossistemas marinhos bentônicos em geral.

A quitina, o polímero não ramificado da β-1,4-N-acetilglucosamina, é o segundo polissacarídeo natural mais abundante no planeta depois da celulose, com taxas de produção globais estimadas em 1.012–1.014 toneladas por ano [1, 2]. É um constituinte importante das paredes celulares dos fungos, diatomáceas marinhas, crustáceos e zooplâncton, e é difícil de decompor na natureza [1, 3]. A insolubilidade da quitina em água contribui para a formação de 'neve marinha' nos ecossistemas marinhos [4]. No entanto, as partículas de quitina raramente se acumulam no fundo do mar, pois são degradadas por bactérias que utilizam a quitina como fontes de carbono e nitrogênio [5]. Animais que se alimentam de filtração e suspensão, como esponjas e corais, provavelmente processam numerosas partículas ricas em quitina presentes na coluna de água e podem, assim, hospedar um microbioma bem adaptado ao processamento de alimentos quitinosos [6].

A família gamaproteobacteriana Endozoicomonadaceae, descrita pela primeira vez em 2018, tem distribuição mundial e vive associada a organismos eucarióticos marinhos, incluindo corais, esponjas, moluscos, briozoários, ascídias e peixes [7]. Esta família compreende atualmente três gêneros validamente publicados: Endozoicomonas, Parendozoicomonas e Kistimonas [7]. Com base em dados do genoma montado pelo metagenoma (MAGs), propusemos recentemente o novo gênero Candidatus Gorgonimonas juntamente com duas espécies candidatas, Gorgonimonas eunicellae e Gorgonimonas leptogorgiae, que estão especificamente associadas a octocorais temperados (Octocorallia) [8]. Os simbiontes Endozoicomonadaceae podem representar mais de 90% de uma comunidade bacteriana de corais [9] e são supostos indicadores da saúde dos corais [9, 10]. Devido à sua abundância em corais e ubiquidade nos ecossistemas marinhos, os papéis desempenhados pelos simbiontes Endozoicomonadaceae de animais marinhos são de crescente interesse de investigação, embora as suas funções precisas em múltiplas simbioses ainda sejam pouco compreendidas. Uma grande limitação é o pequeno número de representantes cultivados disponíveis [11] e a aparente dificuldade de manipular esses simbiontes em laboratório. Análises do genoma sugeriram que os simbiontes Endozoicomonadaceae participam do fornecimento de aminoácidos e vitaminas B [8, 12,13,14], aquisição de micronutrientes [8] e ciclagem de enxofre [15]. Dados recentes de metagenômica e genômica também indicam um papel na degradação de carboidratos [14], incluindo a quitina [8]. No entanto, os estudos realizados até agora basearam-se principalmente na inspeção de uma ou poucas espécies de Endozoicomonadaceae, enquanto faltam levantamentos comparativos em toda a família com múltiplos géneros. Portanto, este estudo inspecionou 42 genomas de Endozoicomonadaceae (ou seja, todos os genomas disponíveis publicamente até maio de 2022), incluindo linhagens cultivadas e não cultivadas e todos os gêneros formalmente descritos, para determinar a distribuição e diversidade dos genes que codificam a endoquitinase e se a hidrólise da quitina é de fato uma capacidade generalizada nesta família. A metodologia completa empregada neste estudo está documentada no arquivo adicional 1. Detalhes sobre os genomas examinados aqui e suas anotações estão disponíveis no arquivo adicional 2.